У экспазіцыі, філіялах і фондасховішчах знаходзіцца больш за 27 тыс. твораў, якія фарміруюць дваццаць разнастайных калекцый і складаюць два галоўныя музейныя зборы: збор нацыянальнага мастацтва і збор помнікаў мастацтва краін і народаў свету.
Згодна з пастановай Савета Народных Камісараў БССР 24 студзеня 1939 г. у Мінску была створана Дзяржаўная мастацкая галерэя. Яна размясцілася ў пятнаццаці залах будынка Вышэйшай камуністычнай сельскагаспадарчай школы. Акрамя аддзелаў жывапісу, скульптуры і графікі, у Галерэі спецыяльнай пастановай быў арганізаваны аддзел мастацкай прамысловасці.
Давенны перыяд працы Галерэі пад кіраўніцтвам Мікалая Пракопавіча Міхалапа (1886–1979 гг.) вядомага беларускага мастака-кераміста – час інтэнсіўнага фарміравання мастацкіх калекцый. За кароткі тэрмін былі сабраны каштоўныя творы культавага мастацтва, вялікія фонды жывапісу, графікі і дэкаратыўна-прыкладнога мастацтва.
Асновай маляўнічай калекцыі Галерэі сталі творы з аддзелаў выяўленчага мастацтва гістарычных музеяў Мінска, Віцебска, Магілёва і Гомеля. Некалькі твораў са сваіх фондаў падарылі Траццякоўская галерэя і Рускі музей, Музей выяўленчых мастацтваў ім. А. С. Пушкіна і Дзяржаўны Эрмітаж. У калекцыю новай галерэі ўвайшлі і творы вядомых рускіх савецкіх мастакоў.
Пасля ўз'яднання ў верасні 1939 г. заходне-беларускіх земляў з БССР у Карцінную галерэю паступілі творы з нацыяналізаваных сядзіб і замкаў Заходняй Беларусі, у тым ліку і частка калекцыі палаца князёў Радзівілаў. у Нясвіжы. Калекцыя папоўнілася багатым зборам слуцкіх паясоў, французскіх габеленаў XVIII ст., партрэтнага жывапісу XVI–XIХ стст.
Напачатку 1941 г. фонды Галерэі БССР налічвалі ўжо 2711 твораў, з якіх 400 знаходзіліся ў экспазіцыі. У час Вялікай Айчыннай вайны былі вывезены каштоўныя палотны, мэбля XVIII–XIX стст., вазы, вырабы з мармуру, гадзіннікі і г. д. Збор карціннай галерэі перастаў існаваць.
Пасля вайны была вернутая толькі невялікая частка твораў, якія знаходзіліся напярэдадні вайны на выставах у Расіі (бюст князя П. А. Румянцава-Задунайскага працы Ф. Шубіна), знойдзеных савецкімі салдатамі ў канцы вайны ў гарадах Усходняй Прусіі (калекцыя партрэтаў з Нясвіжа) і спустошаным Мінску ("Шахцёр з лямпачкай" М. Касаткіна, "Восень" І. Левітана, "Раніца вясны" В. Кудрэвіча аказаліся кінутымі фашыстамі ў недабудаваным будынку ЦК КПБ).
Пасля вызвалення Мінска, Галерэі падалі чатыры пакоі Дома Прафсаюзаў на плошчы Свабоды. У жніўні 1945 года былі набыты палотны Б. Кустодзіева, В. Паленава, К. Брулова і І. Левітана. Дзяржаўны музей ім. А. С. Пушкіна перадаў некалькі карцін заходнееўрапейскіх майстроў, Дзяржаўны Рускі музей – тры пейзажы А. Куінджы, пейзаж А. Багалюбава і парадны партрэт імператрыцы Кацярыны II. На былым Архірэйскім падворку ў Мінску, дзе да вайны размяшчаўся Беларускі дзяржаўны музей, былі знойдзены цудам уцалелыя іконы – у тым ліку і шэдэўры беларускага іканапісу «Нараджэнне Багародзіцы» Пятра Яўсеевіча з Галынца 1649 г., «Параскева» і «Параскева» і «Параскева». У 1946 г. у фондах было ўжо 317 твораў. У лістападзе наступнага года адкрылася пастаянная экспазіцыя, якая размясцілася ў пяці залах другога паверха Дома прафсаюзаў.
Будаўніцтва Карціннай Галерэі з дзесяццю прасторнымі заламі, размешчанымі на двух паверхах, і ёмістай галерэй па праекце Міхаілу Іванавічу Бакланава было завершана ў 1957 годзе, 5 лістапада прадстаўленнем новай экспазіцыі і Усебеларускай выставы ўрачыста адкрыўся Дзяржаўны мастацкі музей так стала называцца былая Карцінная Галерэя з 10 ліпеня 1957 года). Калекцыя музея налічвала каля трох тысяч твораў рускага, савецкага і беларускага мастацтва.
У наступныя два дзесяцігоддзі музей ператвараецца ў буйны музейны комплекс. Адкрываюцца некалькі філіялаў музея: раённая карцінная галерэя ў Гурынах пад Мазыром (1978), Музей народнага мастацтва ў Раўбічах (1979), Музей В.К. Бялыніцкага-Бірулі ў Магілёве (1982), архітэктурны комплекс XVI–XVIII стагоддзяў у Гальшанах (1989), Палацава-паркавы комплекс XV–XX стагоддзяў у Міры (1992).
У 1980-е гады актыўна папаўняюцца ўсе калекцыі. Экспазіцыйныя залы першага паверха прыстасоўваюцца пад сховішчы. З 1985 г. вялося праектаванне, а ў 1993 годзе пачалося будаўніцтва новага корпуса музея – прыбудовы да асноўнага будынка (архітэктар В. С. Бялянкін). У 1989 годзе музею перададзены будынак па вуліцы Кірава, 25, дзе размясціўся лекторый, аддзелы і службы музея.
З 1993 года музей перайменаваны ў Нацыянальны мастацкі музей Рэспублікі Беларусь. З 1994 года ён мае свой архіў, з 1989 года - рэстаўрацыйныя майстэрні з вялікім штатам рэстаўратараў – спецыялістаў у розных галінах. Пастаянна папаўняюцца спецыяльнай літаратурай бібліятэчныя фонды музея.
У 1999 годзе распараджэннем Прэзідэнта Рэспублікі Беларусь перададзены суседні 5-павярховы будынак па вул. Леніна, 22.
У 2000 годзе ў Мінску адкрыты філіял – Музей «Дом Ваньковічаў. Культура і мастацтва першай паловы XIX стагоддзі».
Збор рускага і беларускага дарэвалюцыйнага, заходнееўрапейскага, краін Усходу, савецкага, беларускага мастацтва налічвае зараз больш за 30 тысяч твораў.